(Fito)hormony i przewodzenie sygnałów u roślin (I)

Czym są fitohormony? -Frits Went and Kenneth Thimann, 1937 “........działają, jako chemiczne przekaźniki, dzięki którym aktywności jednych organów koordynowane są z aktywnościami innych”. -Frits Went and Kenneth Thimann, 1937 Went and Thimann’s original definition included a requirement that the substance moved from one cell to another, but there may be instances in plants in which the hormone acts as an autocrine signal, binding to receptors on the same cell as produced it. Frits Went image courtesy of Missouri Botanical Garden ©2010 Kenneth Thimann photo courtesy of UC Santa Cruz 2

Czy termin ‘hormon’, w odniesieniu do substancji roślinnych, jest uzasadniony? Hormony roślinne Tylko małe cząsteczki Produkowane w całej roślinie Działają głównie na cele lokalne (sąsiadujące komórki i tkanki) Efekty danego hormonu różnią się w zależności od interakcji z innymi hormonami Brak centralnej regulacji Roślinne regulatory wzrostu? Hormony zwierzęce Peptydy/białka oraz małe cząsteczki Produkowane w wyspecjalizowanych ‘gruczołach’ Działają głównie na cele odległe Efekty danego hormonu silnie specyficzne Regulowane przez centralny system nerwowy

Hormony roślinne - 1 Związki organiczne o niewielkiej masie cząsteczkowej, które wpływają na odpowiedź fizjologiczną na bodźce środowiskowe, działają w niewielkich stężeniach (zwykle poniżej 10-7 M). Nie są bezpośrednio zaangażowane w procesy metaboliczne i rozwojowe, ale wpływają na ich przebieg i kierunek.

Hormony roślinne - 2 Regulują lub integrują wiele procesów komórkowych, w tym: podziały komórkowe, wzrost komórek na objętość, różnicowanie komórek. oraz fizjologicznych, w tym: Kwitnienie, Dojrzewanie owoców, Ruch (tropizmy), Spoczynek nasion, Kiełkowanie nasion, Starzenie się, Opadanie liści, Przewodzenie szparkowe. Ich efekt zależy od obszaru działania, stadium wzrostu rośliny i stężenia hormonu. Sygnały hormonalne są wzmacniane poprzez ekspresje genów, aktywność enzymów lub właściwości błon.

Hormony roślinne - 3 Hormony roślinne są stosowane na dużą skalę w rolnictwie, ogrodnictwie i biotechnologii, do modyfikowania wzrostu i rozwoju roślin.

Klasyfikacja hormonów roślinnych Główne klasy hormonów roślinnych Auksyny Cytokininy Gibereliny Kwas abscysynowy (ABA) Etylen Substancje ‘hormono-podobne’ produkowane przez rośliny Poliaminy Kwas jasmonowy Kwas salicylowy Brassinosteroidy Florigeny Fitochrom (fotoreceptor) Tlenek azotu

Fitohormony – dawniej i dziś Auxin Cytokinin Gibberellic Acid Abscisic Acid Ethylene Brassinosteroid Salicylic Acid Jasmonic Acid Strigolactone The hormones in blue are often referred to as the “classical” plant hormones. Those in green are more recent additions to the family of plant hormones. 8

Jakość nasion Tolerancja na stresy Spoczynek Kiełkowanie Odpowiedź na stresy biotyczne Otwieranie aparatów szpark. Ekspresja genów Rozwój Kwas abscysynowy Kwas abscysynowy (ABA) kontroluje liczne procesy w roślinach, w tym odpowiedź na stresy, rozwój i reprodukcję Adapted with permission from RIKEN

Biosynteza, homeostaza i transport Poziom ABA rośnie podczas stresu, ale spada gdy stres ustaje Jan Zeevaart (1930-2009) przyczynił się w największym stopniu do zrozumienia biosyntezy i homeostazy ABA Image courtesy of Michigan State University-Department of Energy Plant Research Lab; Zeevaart, J.A.D. (1980). Changes in the levels of abscisic acid and its metabolites in excised leaf blades of Xanthium strumarium during and after water stress. Plant Physiol. 66: 672-678.

ABA jest syntetyzowany w plastydach i cytoplazmie z barwnika roslinnego zeaksantyny Zeaksantyna ABA Zeaksantyna występuje obficie w tkankach zielonych, ale może być czynnikiem ograniczającym syntezę ABA w korzeniach Reprinted from Nambara, E., and Marion-Pol, A. (2003) ABA action and interactions in seeds. Trends Plant Sci. 8: 213-217 with permission from Elsevier.

Akumulacja i homeostaza ABA podlegają ścisłej kontroli Stres suszy (brak wody) Sygnały rozwojowe Zeaksantyna odwracalna inaktywacja NCED 9-cis-expoxycarotenoids ksantoina Nawodnienie Sygnały rozwojowe Odwracalna inaktywacja NCED (9-cis-dioksygenaza epoksykarotenoidu) ekspresja ściśle skorelowana z szybkością syntezy ABA [ABA]

Przemieszczanie ABA z korzeni może wspomagać regulację otwarcia aparatów szparkowych Przemieszczanie się ABA może być zaangażowane w sygnalizację korzeń-pęd fr Dobrze nawodnione rośliny z otwartymi aparatami szparkowymi i wysoka szybkością transpiracji Rośliny w stresie suszy z zamkniętymi aparatami szparkowymi i niska szybkością transpiracji

Biosynteza, transport i homeostaza ABA - podsumowanie Synteza ABA wzrasta w stresie suszy i podczas dojrzewania nasion W wiekszości, choc nie we wszystkich tkankach, NCED jest czynnikiem limitującym syntezą ABA ABA może być degradowany do kwasu fazeinowego lub odwracalnie koniugowany w postać ABA-GE ABA może być transportowany w roślinie, z korzeni do pędu i z tkanek naczyniowych do aparatów szparkowych (?)

Recepcja i sygnalizacja PYR1 Phosphatase Kinaza TF P Odpowiedzi na ABA Receprtory PYR/RCAR ABA Fosfatazy białkowe PP2C (w tym ABI1) Kinazy białkowe (w tym typu SnRK2 i CDPK)

Receptory PYR/RCAR są potrzebne do odpowiedzi na ABA Rośliny dzikie nie kiełkują na pożywce zawierającej ABA Mutanty niewrażliwe na pyrobactin są niewrażliwe na ABA, i kiełkują na pożywce zawierającej ABA Loss-of-function of increasing numbers of PYR/RCAR genes increases the insensitivity of the plants. On the right, the top panel is a double mutant, then a triple and quadruple mutant. Niewrażliwy na ABA mutant abi1 kiełkuje na pożywce zawierającej ABA From Park, S.-Y., et al., and Cutler, S.R. (2009). Abscisic acid inhibits type 2C protein phosphatases via the PYR/PYL family of START proteins. Science 324: 1068-1071 reprinted with permission from AAAS. Pyrobactin – syntetyczny sulfonamid naśladuje funkcjonalnie ABA

Receptory PYR/RCAR wiążą ABA w kompleksie z ABI1 lub innymi białkami PP2C Bez ABA ABA PYR1 PYR1 PP2C PP2C Reprinted from Raghavendra, A.S., Gonugunta, V.K., Christmann, A., and Grill, E. (2010) ABA perception and signalling. Trends Plant Sci. 15: 395-401 with permission from Elsevier.

PP2Cs zakłóca działanie kinaz białkowych SnRK2 Bez ABA PYR1 W nieobecności ABA, aktywność kinazy białkowej SnRK2 jest hamowana przez fosfatazy białkowe PP2C ABI1 SnRK2 P Brak odpowiedzi na ABA

Wiązanie ABA / PYR1 sekwestruje PP2C i umożliwia aktywność SnRK2 PP2C (ABI1) P SnRK2 TF Kanały jonowe PYR1, ABA i PP2C tworzą kompleks, który inaktywuje PP2C To pozwala na aktywacje SnRK2. Substratami fosforylacji przez SnRK2s są kanały jonowe i czynniki transkrypcyjne SnRK2 Odpowiedzi na ABA

SnRK2 są kinazami białkowymi, które promują odpowiedzi na ABA Nadrodzina kinaz białkowych CPDK-SnRK P SnRK2 TF Ion channel Odpowiedzi na ABA Podrodzina SnRK2 Hrabak, E.M., Chan, C.W.M., Gribskov, M., Harper, J.F., Choi, J.H., Halford, N., Kudla, J., Luan, S., Nimmo, H.G., Sussman, M.R., Thomas, M., Walker-Simmons, K., Zhu, J.-K., and Harmon, A.C. (2003). The Arabidopsis CDPK-SnRK superfamily of protein kinases. Plant Physiol. 132: 666-680.

Sygnalizacja ABA przyczyniła się do ewolucji tolerancji na suszę u roślin lądowych Physcomitrella possesses a small subset of the core components, but there are no components in Chlamydomonas. The establishment of the core ABA signaling pathway is believed to have had a great impact on the movement of plants to land, especially in achieving drought tolerance Evolution of core components of ABA signaling. PYR/PYL/RCAR, group A PP2C and subclass III SnRK2 are conserved from bryophytes. The development of an ABA signaling system seems to be highly correlated with the evolution from aquatic to terrestrial plants. As representatives, component numbers of bryophyte, lycophyte and angiosperm were obtained from Physcomitrella patens, Selaginella moellendorffii and Arabidopsis thaliana, respectively. Reprinted from Umezawa, T., Nakashima, K., Miyakawa, T., Kuromori, T., Tanokura, M., Shinozaki, K., and Yamaguchi-Shinozaki, K. (2010). Molecular basis of the core regulatory network in ABA responses: Sensing, signaling and transport. Plant Cell Physiol. 51: 1821-1839 with permission from the Japanese Society of Plant Physiologists.

Głównymi celami kinaz CDPK i SnRK2 sa czynniki transkrypcyjne (TF) PYR1 PP2C P SnRK2 TF ABA Odpowiedzi na ABA CDPK Część TF zidentyfikowano biochemicznie Część TF zidentyfikowano genetycznie CDPK sa kinazami białkowymi zależnymi do cyklin

Cele transkrypcyjne Geny odpowiedzialne za sygnalizację Geny indukowane stresem i suszą Głównym wynikiem sygnalizacji ABA są zmiany w profilu transkrypcyjnym. Wiele z pośród genów, których transkrypcja jest indukowana ma funkcje w osmoprotekcji. Geny specyficzne dla nasion Geny metabolizmu ABA

Sygnalizacja ABA - przegląd PYR1 Phosphatase Kinase TF P Odpowiedzi na ABA Receptory PYR/RCAR ABA Fosfatazy PP2C (łącznie z ABI1) Kinazy białkowe (w tym z grup SnRK2 i CDPK) TF P Kanały jonowe

Funkcje ABA w procesach w całej roślinie Odpowiedzi komórek szparkowych Wzrost korzenia Odpowiedzi wegetatywne na susze i osmoprotektanty Rozwój nasion Odpowiedzi na stresy biotyczne Rośliny tolerujace suszę

Komórki szparkowe są bramami wpuszczającymi CO2 i wypuszczającymi H2O Sirichandra, C., Wasilewska, A., Vlad, F., Valon, C., and Leung, J. (2009a). The guard cell as a single-cell model towards understanding drought tolerance and abscisic acid action. J. Exp. Bot. 60: 1439-1463. by permission of Oxford University Press.

ABA reguluje turgor komórek szparkowych za pomocą złożonych sygnałów Turgor komórek szparkowych jest regulowany przez złożoną sieć oddziałujących z sobą wtórnych przekaźników, pH, potencjału błonowego, fosforylacji białek, kanałów jonowych – i wielu innych elementów!! ABA Wewnętrzna ściana NO H2O2 PP2C Ca2+ CDPK SnRK2 K+ A- A- K+ A- K+ K+ A- K+ A-

Susza i ABA promują wzrost korzenia kosztem wzrostu pędu Note that the plants were grown for different amounts of time. Germinated seedlings were transplanted into vermiculite with different water availabilities and grown until their roots reached 10 cm. The amount of time ranged from 40 h (left) to 100 h (right). This means that decreasing water stress reduced the rate of root growth, but not as severely as it reduced the rate of shoot growth! So although overall growth is delayed, the proportion of growth allocated to the root is greatly increased. Rosnący stres suszy Sharp, R.E., Silk, W.K., and Hsiao, T.C. (1988). Growth of the maize primary root at low water potentials : I. Spatial distribution of expansive growth. Plant Physiol. 87: 50-57.

Rośliny tolerujące wysychanie ujawniają ważne mechanizmy komórkowe Podlewana kontrola Niepodlewane 5 dni Craterostigma plantagineum (Zmartwychwstanka) Niektóre rośliny, jak widliczka łuskowata lub ‚resurection plant’, przeżywają przy utracie 90% wody Nawodnienie Nawodnienie Selaginella tamariscina Liu, M.-S., Chien, C.-T., and Lin, T.-P. (2008). Constitutive Components and Induced Gene Expression are Involved in the Desiccation Tolerance of Selaginella tamariscina. Plant and Cell Physiology 49: 653-663, by permission of the Japanese Society of Plant Physiologists; Bohnert, H.J. (2000). What makes desiccation tolerable? Genome Biology, published by BioMed Central.

Tolerancja na wysychanie ABA kontroluje dojrzewanie nasion, spoczynek, i tolerancję na wysychanie Spoczynek nasion i tolerancja na wysychanie sa skorelowane z wysokim poziomem syntezy i akumulacji ABA Kiełkowanie obejmuje katabolizm ABA i syntezą GA Rozwój embrionalny Akumulacja rezerw Tolerancja na wysychanie Mobilizacja rezerw Ekspansja komórek ABA GA

Ku roślinom tolerującym suszę Próbuje się wielu podejść, aby uzyskać rośliny tolerujące suszę Modyfikacje syntezy ABA i jego inaktywacja w celu obniżenia transpiracji Zmniejszenie wrażliwości komórek szparkowych na ABA w celu obniżenia transpiracji Zwiększenie wzrostu korzenia w celu lepszego pobierania wody Indukowana suszą ekspresja genów promujących tolerancje na brak wody More crop per drop

ABA - podsumowanie Hormon ABA i jego szlak sygnalizacyjny odegrały kluczowa role w ewolucji roślin lądowych ABA bierze udział w odpowiedziach fizjologicznych, rozwojowych i obronnych w całej roślinie Badania nad ABA są bardzo ważne dla konstrukcji roślin odpornych na stresy środowiskowe

Linker histones are abundant component of chromatin Let me start with a short introduction about linker histone proteins. As you probably know linker histones are abundant [ebandant] component of chromatin. They bind to DNA in critical location on the nucleosome surface [serfys]. it was shown that linker histones help forming higher order chromatin structure. They are evolutionary conserved. In addition to this they occur [oker] in multiple variant forms which differ in DNA/nucleosome binding properties. [Maltipul] So now I’d like to draw your attention to this linker histones variability. (varajability) Linker (H1) histones are conserved and ubiquitous structural components of eukaryotic chromatin. formation of higher-order chromatin structure evolutionary conserved multiple variant forms

Subtypes of linker histones Cell type H1 variant Canonical (somatic) H1.0 H1.1 H1.2 H1.3 H1.4 H1.5 H1.X Testis-specific H1t H1t2 HILS1 Oocyte-specific H100 In mouse and human there are eleven linker histone variants. In addition to thier general, mainly structural function many specific biological functions of different variants have been described in theses organisms. Some of them are tissue or stage specufic. In this picture we can see a dead mouse embryo of triple h1 mutant. switching off three canonical linker histones, which leads to a 50%-decrease of total pool of H1 causes the embryolethality. triple h1 mutant is lethal (Fan et al., 2005; Wierzbicki et al., 2005)

Subtypes of linker histones Cell type H1 variant Canonical (somatic) H1.0 H1.1 H1.2 H1.3 H1.4 H1.5 H1.X Testis-specific H1t H1t2 HILS1 Oocyte-specific H100 WT h1 triple RNAi h1 triple RNAi Cell type H1 variant Canonical (somatic) H1.1 H1.2 Stress-inducible H1.3 In contrast to mammals Arabidopsis has only three linker histone subtypes. There are two somatic ones: H1.1 and H1.2 and one so called stress-inducible type H1.3 In plants still little is known about their distinctive charcteristics. By our previous lab members it was shown that substantial reduction of linker histones by RNAi leads to pleiotropic phenotypes which is caused by DNA methylaion disturbinces. The role of H1 in DNA methylation has recently been also reported by other groups. It was shown that: .. Ddm, demeter triple h1 mutant is lethal (Fan et al., 2005; Wierzbicki et al., 2005)

Plants posses stress-iducible H1 Jerzmanowski et al., Plant Biol. 2000 DICOTS MONOCOTS STRESS- INDUCIBLE HMG I/Y - TYPE GREEN ALGAE Cell type H1 variant Canonical (somatic) H1.1 H1.2 Stress-inducible H1.3 This is an evolutionary tree of plant linker histones based on their protein sequences. This analysis clearly shows that in plants there is a specific gropup of linker histones - ‘stress inducible’ variants. Somatic variants similar to Arabidopsis H1.1 and H1.2 form separete [seprit] group. What is the difference between this stress-inducible type and other H1.

The structure of canonical H1s is similar in all living organisms N-tail GH1 C-tail Long Exceptionally long Globular domain In all living organisms the structure of H1 is similar. Linker histones consist of threee domains: N and C tails and the globular domain.

H1.3 has shorter N- and C-tails N-tail GH1 C-tail Long Exceptionally long Globular domain (Canonical) Somatic H1.1 H1.2 Stress-inducible H1.3 (S/T)PXK In Arabidopsis, the globular domain GH1 for all three variants is almost identical. The main differences [difrensys] can be found in terminal domains H1.3 has much shorter tails in contrast to canonical H1 What’s more its C-terminal domain completely lacks the motifs known to strongly enhance [inhens] DNA binding. So H1.3 is expected to bind DNA in a weaker manner. --------------------------------------------------------------------------------------------------------------------------------------- It’s expcted to bind weaker to dna

What is the role of this stress-inducible H1.3 variant? My task was to figure out what this stress-inducible h1.3 variant does.

h1.3 mutant in response to combined low light and drought stress WT h1.3 WT h1.3 control h1.3 WT As we know H1.3 is upregulated by stresses so we looked for h1.3 mutant phenotype in various conditionss. We couldn’t find the obvious phenotype for this mutant unless we grew plants in combination of low light and drought. Unexpectedly we observed that h1.3 mutant doesn’t respond like wild types in theses conditions. Here we can see the most exreme case, in which wild type is really small and mutant looks as if [ezif] it’s not affected by drought at all. This experiment was repeated at least 4 times on large plant populations. Different growth parameters were mesaured. On avarage mutans are twice as big as wild type plants. h1.3 WT Drought/low light

H1.3 expression in combined low light and drought stresses rises synergisticly WT h1.3 Realtive H1.3 mRNA level WT h1.3 h1.3 WT We checked the effect of these condtions on the induction of H1.3 transcripts. The applied drought treatment is as effective as low-light in inducing the accumulation of H1.3 mRNA. In combined stresses when we observe the phenotype, the accumulation of H1.3 increases synergistically in respect to each particular stress. This raises [rejzys] the qestion what happens with the plant under such combined stress on the molecular level. h1.3 WT Drought/low light

Summary H1.3 is … ...a representative of group of linker histones specific for plants ... synergisticly induced by combined stress …involved in plant adaptation to low light/drought stress Let’s sum up breifly, what we have duscussed so far. This has led me to the following question. How does H1.3 really work? What is the underlined mechanizm --------------------------------------------------------------------- To adress this question we did global profiling for all three linker histone variants and core histone H3. Global mapping of possible h1.3 effect. [Re’prezentatiw] wt h1.3

H1.3 binds nucleosome with the lowest affinity and exchanges most rapidly Prebleach Bleach 0.2s 5s 33.7s 133.7s 302.6s H1.3 H1.1 H1.2 H1.3 H1.1 H1.2 H2B We did the FRAP analysis analysis for all three H1 variants. H1.3 return after photobleaching is much quicker than H1.1 and H1.2. It’ satistocaly significant. So H1.3 is the most mobile variant. ------------------------------------------------------------------------------------------ For cells of other studied tissues H1.1 and H1.2 could be analyzed by FRAP under both normal and low-light conditions, whereas FRAP for H1.3 could be performed only after its induction by low-light. In guard cells, the three H1 variants show very different types of recovery curves after photobleaching (Fig.2). H1.2 has the slowest recovery (t1/2 - 16.8 sec.), resembling that for core histone H2B (t1/2 – 14.5 sec). This H1 variant also shows the highest stable bound pool (ca. 28%, compared to ca. 78% for H2B), suggesting that a significant fraction of H1.2 is bound to immobile ligand. The recovery for H1.1 (t1/2 - 6.8 sec.) is faster and this variant has about 15% of stable bound pool. H1.3 shows by far the fastest recovery of all 3 variants (t1/2 - 3.4 sec.) and it has no bound pool. Importantly, most of the recovery of this variant occurs during the first few seconds after photobleaching which, as was previously shown ( ), indicates that the majority of H1.3 occurs as soluble pool of rapidly diffusing molecules. The above analysis reveals dramatic differences in dynamics and binding mode to chromatin between the dominant main variant H1.2 and the stress-inducible variant H1.3. We next compared recovery curves for H1.1 and H1.2 under normal and low-light conditions, for cell nuclei of roots, hypocotyl, and root meristems. For plants grown under low-light we also measured FRAP for H1.3. Under normal growth conditions, in all analyzed tissues, H1.2 had the strongest interactions with chromatin (t 1/2 in the range of 22 sec). Teraz omów spadek t 1/2 dla H1.2 w low light do ok. 15.5 sec.; zauważ, że interestingly, to jest mniej więcej tyle, ile wynosi t 1/2 dla H1.2 w aparatach szparkowych. The low-light induced H1.3 showed consistently extremely fast recovery with t 1/2 in the range of 2-3 seconds. As regards H1.1 (t 1/2 in the range of 6.2 to 16.2 sec), its binding properties were more similar to H1.2 than to H1.3 although it bound chromatin less strongly than H1.2. Thus, H1.2 had the strongest and H1.3 the weakest interaction with chromatin in vivo. The comparison of t 1/2 values for H1.2 under normal vs. low-light conditions showed that in all three analyzed organs, the recovery of this predominant variant was on average 30% faster in stress conditions, that is upon induction of H1.3, than in normal conditions, indicative of weaker interaction of H1.2 with chromatin under stress. Moreover, under low-light stress, the faster overall exchange of H1.2 was mostly due to a significant increase in recovery during first few seconds after photobleaching, indicative of the increased soluble or loosely bound pool in this initial phase ( ). As regards H1.1, its recovery in stress was changed to a lesser extent than in the case of H1.2 (from 16 to 9%) and it was increased only in root and meristem whereas decreased in hypocotyl. (Fig.2). In order to see if the observed decrease of H1.2 interactions with chromatin during low-light stress could be causally connected with up-regulation of H1.3, we performed FRAP analysis for H1.1-GFP and H1.2-GFP using Arabidopsis Ler ecotype, for wild-type and h1.3 null mutant lines. FRAP data for root cells showed that a significant (over 20%) increase of recovery of H1.2 upon low-light stress, indicative of its decreased interactions with chromatin, occurred only in wild-type plants but not in h1.3 null mutant plants. This is consistent with the interpretation that induction of H1.3 during low-light stress is required for decrease of H1.2 binding to chromatin. (We noticed the difference between recovery time for H1.2 in WT and h1.3 mutant under normal conditions, which could indicate that even very low level of H1.3 affects general chromatin state?) Tu zwróć uwagę, że siła wiązania H1.2 w trzech tkankach po low light jest taka sama jak jego siła wiązania w guard cells, gdzie H1.3 jest konstytutywnie wyrażany. Może to oznaczać, że stan chromatyny w roślinie po low light przypomina stan chromatyny w guard cells w warunkach normalnych. W Dyskusji można rozwinąć wątek dotyczący specyfiki regulacji transkrypcyjnej – szybkie zmiany – w guard cells, wymagający silnie plastycznej chromatyny. Poprzez indukcję, wskazuje to z grubsza, w jakim kierunku idą zmiany w chromatynie w innych typach komórek, w warunkach stresu. Również, prawdopodobnie w Dyskusji, należy zwrócić uwagę na fakt, że w guard cells ABA nie powoduje już żadnego zwiększenia ekspresji H1.3 (Leonhardt et al.), co oznacza, że jest on tam już eksprymowany na najwyższym, nasycającym, poziomie. H1.2 binds nucleosomes with the highest affinity and exchanges most slowly

Mechanisms by which environmental conditions are communicated to the genome and affect transcription, enabling adaptive responses, are poorly understood. We assessed the developmental, physiological and molecular role of the ‘stress inducible’ linker histone H1.3 in the adaptation of Arabidopsis thaliana to combined light limitation and drought. Here we present evidence that H1.3, a member of a subfamily of plant H1 histones conserved in angiosperms but absent in mosses, ferns and gymnosperms, plays a key role in the Arabidopsis response to complex abiotic stresses. H1.3 appears to act as a hormone-dependent pioneer transcription factor capable of recognizing genes with positioned nucleosomes at promoter regions enriched in epigenetic memory marks associated with active or potentially active cis-regulatory elements and enabling epigenetic and transcriptomic states by competing with the main H1 variants. The structural and cis-regulatory subfunctionalization that led to the evolution of ‘stress-inducible’ H1 variants may have helped to promote the rapid radiation of angiosperm plants on Earth. Rutowicz et al. submitted 2014

Acknowledgments Laboratory of Plant Molecular Biology, University of Warsaw & IBB PAN Marcin Puzio Joanna Halibart-Puzio Maciej Kotliński Maciej Lirski Magdalena Kroteń Rafał Archacki Bartek Lange Marta Koblowska Roksana Iwanicka Szymon Świeżewski Antoni Palusiński Andrzej Jerzmanowski Department of Mathematics and Informatics, University of Warsaw Bartek Wilczyński Jerzy Tiuryn Center of Mathematical Modeling, University of Warsaw Łukasz Kniżewski Krzysztof Ginalski Warsaw University of Agriculture in Cracow Janusz Kościelniak Katarzyna Śniegowska-Świerk Katarzyna Żmuda Marcin Rapacz Cracow